Avant la Réforme, il n'existait pas d'église paroissiale à Lignières, mais une simple chapelle dépendant de l'église du Landeron. Cette chapelle, dédiée au Saint-Esprit, dont on ne connaît pas la date de construction, est mentionnée pour la première fois en 1493. En 1553, elle était encore affectée au culte catholique, les réformés officiant dans une grange. La Réforme dut s'imposer en 1562, lorsque le maître d'école prit le titre de pasteur de Lignières.

Après une longue période de silence, on apprend que la tour fut réparée en 1707. En 1819, un travail important, mené par le charpentier Frédéric-Auguste Bonjour et les maçons Thomas et Joseph Fischer, consista à rehausser celle-ci. Le délabrement de l'édifice et ses dimensions restreintes amenèrent le charpentier David-Henri Descombes à dresser un plan de reconstruction en 1828. Tous les murs devaient être démolis et reconstruits en vue de l'élargissement du temple, la tour conservée se trouvant désormais au milieu de la façade ouest. La dédicace du nouveau lieu de culte eut lieu le 9 novembre 1828.

A l'exception des murs et de l'annexe des archives, l'édifice fut ruiné par un incendie le 21 décembre 1913. Rebâti, on l'inaugura le 25 juillet 1915. Le temple connut une restauration intérieure en 1946.